La compromissione delle capacità cognitive data dall’isolamento sociale durante il lockdown

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1. Introduzione

Le restrizioni da COVID-19 variano da Paese a Paese e variano nel tempo all’interno dei Paesi. In Scozia, le regole più rigide permettevano di uscire di casa solo per lavori socialmente essenziali, per fare la spesa e per fare esercizio da soli una volta al giorno (o esercizio con i membri della propria famiglia). Entrare in un’altra casa era permesso solo in caso di emergenza. Inoltre, a circa 1 adulto su 20 è stato richiesto di “proteggersi” a causa di condizioni preesistenti che li rendevano vulnerabili all’infezione/complicanze della COVID-19.

Agli individui da proteggere era richiesto di rimanere a casa, al chiuso, per tutto il tempo, inizialmente senza eccezioni. A dire il vero, i cittadini furono lasciati completamente isolati (se vivevano da soli) o furono limitati nel contatto interpersonale ai soli membri della famiglia.

Ad eccezione dell’esercizio fisico all’aperto, che divenne illimitato dopo 49 giorni, i residenti della Scozia trascorsero 66 giorni nelle condizioni di isolamento più severe. Il contatto interpersonale ristretto e imposto improvvisamente ha portato, per alcuni, a sentimenti di isolamento e solitudine (Li & Wang, 2020), e a livelli più elevati di umore negativo (Ingram et al., 2020).

È stata ben documentata la relazione tra isolamento e declino cognitivo in alcune popolazioni (vedi Cacioppo & Hawkley, 2009 per una revisione); abbiamo indagato se l’isolamento dovuto alle restrizioni da COVID-19 ha portato a un declino della funzione cognitiva nella popolazione generale, con specifica considerazione di coloro che si schermano e/o vivono da soli.

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L’isolamento sociale e il declino cognitivo sono tipicamente valutati negli adulti più anziani. I risultati sono spesso incoerenti poiché la misurazione dell’attività sociale è variabile (Evans, Martyr, et al., 2019), e l’isolamento sociale è difficile da controllare rigorosamente.

Tuttavia, è stato dimostrato che l’isolamento influenza il funzionamento cognitivo (Evans, Martyr, et al., 2019) e il declino (Kuiper et al., 2016). Vivere da soli e non avere relazioni strette, o avere una rete sociale limitata o scarsa sono stati collegati ad un aumento del rischio di demenza (Fratiglioni et al., 2000), mentre una capacità cognitiva più scarsa in assenza di demenza è stata predetta da livelli più bassi di supporto emotivo (Seeman et al., 2001).

L’impegno sociale durante le attività ricreative migliora la memoria (Richards et al., 2003) e protegge dal declino cognitivo (Bassuk et al., 1999). I partecipanti più giovani che sono stati sperimentalmente indotti a prevedere un futuro di isolamento sociale sono risultati compromessi sulla capacità mentale generale, l’autoregolazione e il ragionamento (Baumeister et al., 2005;).

Una recente ricerca suggerisce che quando si conducono test per età, sesso, livello di istruzione e condizioni di salute fisicamente limitanti, l’isolamento sociale (l’assenza di relazioni sociali e il disimpegno dalla comunità; Nicholson, 2009) è associato al livello di funzionalità cognitiva (Evans et al., 2018;).

L’associazione tra isolamento sociale e funzionalità cognitiva è spesso legata alla riserva cognitiva (Stern, 2009). Le interazioni sociali con gli altri prevedono la stimolazione mentale, quindi una frequente interazione sociale può proteggere o migliorare la funzionalità cognitiva (van Gelder et al., 2006). La riserva e il mantenimento della funzionalità cognitiva possono essere protetti attraverso interazioni sociali regolari che richiedono l’impiego di processi cognitivi complessi (Barnes et al., 2004).

Tuttavia, la ricerca in quest’area è limitata a causa dell’incapacità di stabilire il legame tra declino cognitivo e sociale - cioè, coloro che sperimentano un maggiore declino possono essere incapaci di mantenere le interazioni sociali. Gli studi hanno generalmente testato questo aspetto utilizzando misurazioni di base (Barnes et al., 2004) e dati di coorte esistenti (Gow et al., 2007).

Tuttavia, la ricerca ha indicato legami causali utilizzando la modellazione cross-lagged (Thomas, 2011) e la modellazione latente del punteggio di cambiamento (Read et al., 2020). Questi studi hanno trovato effetti diversi dell’isolamento sociale sul deterioramento cognitivo tra maschi e femmine.

Mentre gli effetti neurologici e situazionali dell’invecchiamento sono impossibili da ricreare con accuratezza, le condizioni di isolamento forzato offrivano un’opportunità unica di replicare alcune restrizioni sociali e fisiche spesso sperimentate solo dagli adulti più anziani. Altri problemi nella quantificazione dei contatti e delle reti sociali (Evans, Martyr, et al., 2019) sono stati parzialmente risolti dalla regola di non avere nessun contatto in tutta la regione.

Gli effetti dell’isolamento sociale sono stati valutati anche naturalisticamente, durante le spedizioni scientifiche. Uno studio sull’isolamento antartico prolungato ha dato risultati diversi, con un chiaro danno funzionale evidente solo alla fine del periodo di isolamento (Khandelwal et al., 2017).

Tuttavia, mentre erano isolati dal resto della società, in quella spedizione erano previsti 26 membri di un team, cosa che consentiva un ampio e vario contatto interpersonale faccia a faccia. L’esame di un partecipante solitario durante una spedizione di 17 giorni a piedi attraverso il deserto Simpson ha indicato un sostanziale deterioramento cognitivo nel tempo, che si è risolto completamente una volta completata la spedizione (Maruff et al., 2006).

Una revisione delle spedizioni antartiche (Zimmer et al., 2013) ha notato che il 63,6% degli studi ha riportato un deterioramento cognitivo, con una varietà di eziologie suggerite, tra cui lo stress e la fatica, e la bassa stimolazione ambientale. Tuttavia, altri studi (John Paul et al., 2010) dimostrano prestazioni cognitive mantenute o addirittura migliorate per periodi prolungati in ambienti polari.

Gli studi sul volo spaziale hanno dato prove miste; il danno è tipicamente attribuito agli effetti della microgravità o a fattori di stress ambientale piuttosto che all’isolamento sociale (Kanas & Manzey, 2008). Sono stati riscontrati deficit nell’elaborazione attenzionale (Pattyn et al., 2005) e nella gestione simultanea dei compiti (Manzey & Lorenz, 1998), ma gli effetti individuali dell’isolamento sociale o dell’ambiente stressante sono raramente dimostrati.

Collettivamente, i risultati degli studi sugli effetti dell’isolamento sociale sulla funzionalità cognitiva durante le spedizioni mostrano risultati misti o nessun danno alla cognizione. Tuttavia, è importante notare che gli astronauti e gli esploratori polari sono accuratamente selezionati in base a criteri specifici e sottoposti a rigorosi screening medici e psicologici (De La Torre et al., 2012). Le spedizioni spaziali sono generalmente brevi e danno poco tempo per sperimentare gli effetti dell’isolamento.

Le spedizioni polari spesso coinvolgono un numero maggiore di individui, che forse forniscono un contatto sociale sufficiente per mantenere la funzionalità. Infine, questi individui hanno acconsentito a entrare in un ambiente restrittivo; quindi, questi gruppi/risultati potrebbero non essere rappresentativi quando si considerano gli effetti dell’isolamento sociale legato alla pandemia.

Discernere l’effetto dell’isolamento sociale sulla funzionalità cognitiva umana è difficile, ma possiamo fare dei paralleli con gli studi sugli animali. I ratti allevati in isolamento dimostrano deficit nella flessibilità cognitiva (Amitai et al., 2014); isolare gli animali compromette l’apprendimento inverso, indipendentemente dalla stimolazione inanimata, suggerendo effetti di isolamento sulle vie prefrontali cortico-striatali (Schrijver et al., 2004).

Gli studi dimostrano inoltre che l’isolamento sociale porta a cambiamenti neurochimici, comportamentali e neuro strutturali permanenti nei roditori (Jones et al., 2011;). Le ricerche che coinvolgono gli adulti più anziani o le spedizioni suggeriscono che la funzionalità cognitiva può essere migliorata o ripristinata attraverso la plasticità cognitiva.

La ricerca sulla plasticità negli adulti più anziani si lega strettamente alla nozione di riserva cognitiva già discussa (vedi Hertzog et al., 2009 per una discussione sull’arricchimento cognitivo). Gli studi hanno dimostrato che con l’allenamento o l’intervento cognitivo e/o fisico, la funzionalità cognitiva può essere mantenuta o migliorata nel cervello che invecchia (Bherer, 2015).

Si è scoperto come il declino cognitivo visto nei partecipanti alle spedizioni si risolva rapidamente dopo che la spedizione è stata completata (Maruff et al., 2006), suggerendo che i periodi di isolamento a breve termine non hanno un impatto sulla funzionalità cognitiva a lungo termine.

Considerando l’evidenza della plasticità delle funzioni cognitive, ci si aspettava che qualsiasi declino cognitivo risultante dalle restrizioni COVID-19 al contatto sociale si sarebbe risolto con l’allentamento delle restrizioni.

Le condizioni di “lockdown” della società nel Regno Unito (a partire da marzo 2020) hanno fornito una preziosa opportunità per valutare gli effetti dell’isolamento sociale sulla funzionalità cognitiva in un grande campione rappresentativo, con limitazioni minime (ad esempio, un campione di soli adulti anziani, ambienti estremi).

Per confrontare la funzionalità cognitiva durante le condizioni sociali più rigide e più liberali (cioè, quando era permesso il contatto sociale faccia a faccia extradomestico), i partecipanti hanno completato più compiti cognitivi in cinque passaggi. I compiti hanno valutato una serie di funzioni cognitive, esaminate precedentemente in relazione all’isolamento sociale (Benke et al., 1993).

Questi comprendevano: attenzione (Flanker Task: Wylie et al., 2007), memoria di lavoro (Digitized-Digit Symbol Substitution Task; Chatterjee et al., 2019), processo decisionale (Iowa Gambling Task, Bechara et al., 1994), percezione del tempo, (versione modificata del Time Production Task; Tortello et al., 2020) e apprendimento (Symbol Learning; Yang et al., 2017).

Il punto temporale 1 (settimana 1) è stato fissato al momento in cui i partecipanti vivevano nelle condizioni più restrittive: l’uscita di casa era consentita solo ai soggetti non protetti per lavori essenziali che non potevano essere completati da casa, per la spesa essenziale, o per l’esercizio individuale all’aperto (che era diventato illimitato, dopo essere stato inizialmente limitato a una volta al giorno). I partecipanti hanno completato la sequenza di compiti in altri quattro punti temporali.

Le restrizioni sono state allentate durante questo periodo come segue. Alla settimana 3, a meno che non ci si auto-isolasse, era permesso incontrarsi all’esterno con un’altra famiglia.

Alla settimana 5, una famiglia poteva incontrarsi con persone di un massimo di due famiglie all’aperto, quelli nel gruppo di schermatura potevano andare all’aperto per fare esercizio.

Alla 9a settimana, le persone potevano incontrarsi con altre persone di un massimo di due famiglie all’interno o all’esterno, e i negozi, il settore alberghiero, i parrucchieri e i luoghi di ritrovo culturali hanno riaperto. Alla settimana 13, oltre all’espansione della settimana 9, i bambini erano tornati negli asili e nelle scuole.

Abbiamo previsto che le prestazioni su tutti i compiti sarebbero state le più scarse al time point 1, con un graduale miglioramento man mano che le restrizioni venivano allentate.

Abbiamo previsto che, a causa dei diversi livelli di isolamento, i partecipanti con protezione avrebbero mostrato effetti differenziali rispetto ai partecipanti senza protezione, e che quelli che vivevano da soli avrebbero mostrato effetti differenti rispetto a quelli che convivevano.

2. Metodo

2.1. Partecipanti

Hanno partecipato trecentoquarantadue cittadini scozzesi/residenti di lungo periodo (56,7% donne, 41,5% uomini, 0,6% non-binario, 0,9% transgender) di età compresa tra 18 e 72 anni (età media = 32,1 anni, età media = 11,2). Un’analisi di potenza a priori che prevedeva effetti di piccole dimensioni (f = 0,10, α = 0,05, potenza = 0,95) ha suggerito un campione target di 188; quindi, il nostro campione era ampio. I partecipanti che si sono identificati come scozzesi sono stati reclutati utilizzando Prolific Academic (https://prolific.co) e prima hanno preso parte a un ulteriore studio sugli effetti delle restrizioni da COVID-19 sui comportamenti salutari (Ingram et al., 2020).

2.2. Procedura di misurazione

Abbiamo esaminato le prestazioni dei partecipanti su cinque compiti cognitivi. Questi comprendevano l’Iowa Gambling Task (adattato da Bechara et al., 1994) come misura del processo decisionale, un flanker task (adattato da Wylie et al., 2007) come misura dell’attenzione selettiva, un compito di apprendimento dei simboli (adattato da Yang et al., 2017) come misura della capacità di apprendimento, un compito di sostituzione di simboli e cifre (Chatterjee et al., 2019, versione 1) come misura della memoria di lavoro, e un compito di produzione temporale (adattato da Tortello et al., 2020) come misura della stima temporale.

Poiché è stato dimostrato che l’umore negativo è correlato a prestazioni più scadenti in alcuni compiti cognitivi (vedi Chepenik et al., 2007 per una revisione), abbiamo misurato e controllato l’umore negativo dei partecipanti quando abbiamo esaminato i potenziali cambiamenti nelle funzioni cognitive. Sono stati utilizzati dieci elementi negativi della scala abbreviata Profile of Mood State (POMS) di Grove e Prapavessis (1992).

Per ulteriori informazioni sui compiti e le misure, si prega di consultare le informazioni di supporto. I compiti sono stati progettati e somministrati online, utilizzando il Gorilla Experiment Builder (https://gorilla.sc; per informazioni sulla precisione dello stimolo e dei tempi di risposta, vedi Anwyl-Irvine et al., 2020; Bridges et al., 2020).

3. Discussione

Il tempo prolungato in un ambiente socialmente impoverito era dannoso per gli aspetti chiave della funzionalità cognitiva. In particolare, le interazioni Gruppo × Tempo hanno indicato che l’isolamento sociale differenziale ha influenzato in modo diverso la funzionalità cognitiva.

Consideriamo prima tre dei nostri compiti che più chiaramente rappresentano la funzionalità esecutiva. Le selezioni dell’Iowa Gambling Task (IGT) sono migliorate costantemente con l’allentamento delle restrizioni, tranne che per i partecipanti protetti. Il partecipante con protezione non ha mostrato un miglioramento dell’IGT fino alla settimana 9 e 13, quando la protezione è stata “messa in pausa” (agli individui con protezione è stato richiesto di seguire le stesse restrizioni degli altri individui durante la pausa).

Le prestazioni RT del Flanker Task sono generalmente migliorate con l’allentamento delle restrizioni, con un declino nella settimana 5, in corrispondenza di un aumento dell’umore negativo.

La sostituzione cifra-simbolo ha mostrato un miglioramento generale nel tempo; questi miglioramenti sono stati maggiori per i partecipanti solitari nelle ultime settimane, riflettendo la più ampia riapertura della società tra la settimana 5 e 9. Questi partecipanti solitari potevano ora beneficiare della visita di altre persone (e avere visitatori) all’interno delle loro case, così come della riapertura di molti servizi culturali.

Abbiamo inoltre testato le prestazioni di stima del tempo e di apprendimento dei simboli dei partecipanti. Il risultato più solido per la produzione di tempo è stato quello di una differenza qualitativa e quantitativa nella stima del tempo quando le condizioni di isolamento si sono attenuate, da una significativa sottostima a una significativa sovrastima.

L’apprendimento dei simboli ha mostrato un miglioramento consistente, ma nessuna interazione significativa Gruppo × Tempo sia per gli abitanti schermati, non schermati/solitari, non solitari. Gli anziani che sperimentano il declino cognitivo mostrano un processo decisionale più rischioso rispetto ai controlli sani (Smart & Krawitz, 2015); il declino legato all’età nell’elaborazione cognitiva può portare a deficit decisionali con l’invecchiamento degli adulti (Beitz et al., 2014).

Gli studi sui roditori dimostrano gli effetti diretti dell’isolamento sulla capacità decisionale utilizzando una versione adattata dell’IGT (Zeeb et al., 2012). Le nostre analisi IGT mostrano che la capacità decisionale è migliorata in condizioni meno restrittive; questo è stato ottenuto da un’interazione con la condizione della protezione.

Questo suggerisce che la limitazione dei comportamenti sociali a causa della pandemia da COVID-19 ha portato a un processo decisionale più scarso e carico di rischi. I flanker task sondano l’attenzione selettiva; abbiamo osservato un deficit di RT flanker nell’isolamento più severo.

Questo calo nei compiti di funzionalità esecutiva durante una forte restrizione sociale è supportato da studi che coinvolgono sia adulti più anziani che più giovani (Baumeister & DeWall, 2005). In uno studio il solo suggerire un futuro trascorso da soli ha portato a problemi con processi cognitivi e di autoregolazione di ordine superiore (Baumeister et al., 2005); e così l’effetto del tempo prolungato trascorso in un ambiente sociale altamente limitato si riflette nelle prestazioni più scarse nel compito flanker, in particolare al primo punto temporale.

Inoltre, le fluttuazioni nelle prestazioni del compito flanker corrispondenti alla valutazione dell’umore negativo nelle nostre analisi si allineano con ricerche precedenti che indicano un effetto della depressione sull’attenzione selettiva (vedi Chepenik et al., 2007 per una revisione). Sia l’accuratezza che i dati RT del compito di sostituzione cifra-simbolo (DSST) supportano l’ipotesi che la funzionalità cognitiva sarebbe più povera durante le gravi restrizioni sociali.

Sebbene la ricerca sull’esplorazione dello spazio abbia mostrato effetti minimi utilizzando il DSST, questi viaggi sono durati generalmente meno di una settimana e hanno coinvolto partecipanti altamente addestrati (Kelly et al., 2005). Un declino delle funzioni cognitive è stato collegato a un prolungato isolamento sociale negli adulti più anziani (Evans, Martyr, et al., 2019). Alcune ricerche che utilizzano il Symbol Digit Modality Test (SDMT; Smith, 2007) hanno dimostrato che l’elaborazione delle informazioni e i componenti della memoria di lavoro (simili a quelli valutati dal DSST) hanno un tasso di declino ridotto quando gli anziani mantengono reti sociali e impegni sociali (Barnes et al., 2004).

Le analisi del compito di percezione del tempo dimostrano un effetto interessante. Invece di migliorare con l’allentamento delle condizioni di isolamento, i partecipanti sono passati dal sottostimare il tempo trascorso quando le restrizioni erano severe al sovrastimare il tempo trascorso quando le restrizioni erano più rilassate.

Questo suggerisce che la stima del tempo dei partecipanti era rallentata man mano che le restrizioni venivano allentate. Questo risultato riflette i primi lavori sull’elaborazione cognitiva nelle spedizioni spaziali (Ratino et al., 1988). La stima del tempo degli astronauti era compromessa; in particolare, nella sovrastima di brevi intervalli di tempo (2 s) verso la fine del viaggio e subito dopo l’atterraggio. Questo è stato attribuito all’elevato carico di lavoro degli astronauti alla fine della missione. Tuttavia, la differenza maggiore è stata osservata nella prima valutazione della stima del tempo subito dopo l’atterraggio sulla Terra.

È possibile che questo effetto sia derivato dal rilassamento o dal sollievo associato al successo della missione; questa spiegazione potrebbe applicarsi anche ai risultati attuali. Con l’allentamento delle restrizioni di isolamento, i partecipanti si sono sentiti più rilassati (come evidenziato da un NMR più basso) e hanno iniziato a percepire il tempo che passa più lentamente.

Un miglioramento significativo nella valutazione dell’umore negativo con l’allentamento delle restrizioni di isolamento ha indicato i benefici della socializzazione e della libertà di movimento.

Questi risultati supportano quelli di Ingram et al. (2020). La funzione cognitiva, in particolare l’attenzione, varia con l’umore in condizioni di isolamento (polare), tuttavia questi cambiamenti sono stati precedentemente associati a cambiamenti ormonali legati alla temperatura (Reed et al., 2001).

I nostri risultati hanno implicazioni per la ricerca sull’invecchiamento cognitivo, in particolare in relazione alla riserva cognitiva. Abbiamo dimostrato che anche l’isolamento sociale relativamente a breve termine – nello specifico, un ridotto contatto sociale con chi è fuori casa - ha un impatto negativo sulle funzioni esecutive.

Questi risultati sono in linea con gli studi che hanno dimostrato un legame tra isolamento sociale e declino cognitivo negli adulti più anziani (Evans, Martyr, et al., 2019; Kuiper et al., 2016). Si pensa che le interazioni sociali preservino le capacità cognitive attraverso il processo di riserva cognitiva (Stern, 2009); tuttavia, nella ricerca tradizionale sull’invecchiamento, è difficile differenziare tra il declino causato dalla mancanza di contatto sociale e il ridotto contatto sociale dovuto al declino legato all’età (Gow et al., 2007).

Un altro fattore che può essere collegato ai nostri risultati è quello della costrizione dello spazio vitale. Lo spazio vitale si riferisce all’estensione quotidiana del movimento nell’ambiente, cioè una misura fisica degli spazi (ad esempio, casa, quartiere, città, ecc.) che una persona frequenta. Lo spazio vitale limitato è collegato a un aumento del rischio di demenza di Alzheimer (AD) e a un deterioramento cognitivo più lieve negli adulti più anziani (James et al., 2011). I partecipanti con spazio vitale limitato - per esempio, quelli che raramente lasciavano la loro casa o il loro quartiere - avevano il doppio delle probabilità di sviluppare l’Alzheimer rispetto a quelli con uno spazio vitale più ampio, controllando la dimensione della rete sociale (James et al., 2011).

Questi risultati e i nostri suggeriscono che le condizioni fisicamente restrittive possono condurre al declino cognitivo, al contrario delle sole restrizioni sociali. Pertanto, le strategie per alleviare il declino cognitivo non dovrebbero concentrarsi esclusivamente sull’incoraggiamento dell’interazione sociale online, poiché questo non espande lo spazio vitale.

Anche le restrizioni o la riduzione dell’attività fisica possono essere collegate alla riduzione delle capacità cognitive. È stato dimostrato che l’attività fisica protegge dalla demenza e giova alla cognizione (Fratiglioni et al., 2004).

Mentre l’impegno nell’esercizio aerobico sembra migliorare le abilità degli anziani in compiti che coinvolgono il controllo esecutivo (Kramer et al., 1999), è difficile nella ricerca che coinvolge gli adulti più anziani svelare la relazione tra declino cognitivo, interazione sociale e attività fisica (Richards et al., 2003), o tra funzione fisica (ad esempio, mobilità), spazio vitale e capacità cognitiva (De Silva et al., 2019).

È un limite dello studio attuale che l’attività fisica non è stata tracciata attraverso i punti temporali. Tuttavia, al punto 1, il 52,7% dei partecipanti ha riferito o di aver aumentato il livello della propria attività fisica o di non aver percepito nessun cambiamento da quando erano state imposte le condizioni di lockdown.

Pertanto, una diminuzione dell’attività fisica dovuta alle restrizioni non può spiegare il declino delle funzioni cognitive in questo gruppo.

Questi cambiamenti rilevati nell’attività fisica supportano la conclusione che la riduzione dell’interazione sociale e dello spazio vitale, come spiegano i nostri risultati, con l’allentamento delle restrizioni portano a un miglioramento graduale delle prestazioni nei compiti cognitivi.